1990年毕业于纽约的MidwoodHighSchool

1995年毕业于普林斯顿大学英国文学专业。

1998年，参演电视剧《吸血鬼猎人巴菲》，剧中饰演后面变成海怪的游泳队队长GagePetronzi。

2000年，客串电视剧《Popular》，剧中饰演一个叫Adam的神秘新生。之后，出演《你的人生》中的Nelson。同年，客串《急诊室的故事》，饰演一个在踢足球时受中伤的高校足球队员。后来，出演由ColinCox执导的电影《罗密欧和朱丽叶》，并饰演朱丽叶原本要嫁的妒火中烧的伯爵。

2001年，温特沃斯得到了演艺生涯中第一个重要的角色——根据美国科幻作家詹姆斯·格尔尼的小说《恐龙帝国》改编的同名电视剧。剧中温特沃斯扮演了一位敏感、内向的大男孩大卫。

2001年2月，温特沃斯参演了黑人女导演ErmaElzy-Jones执导电影短片《302房间》。2001年2月至2002年，温特沃斯参加了演员培训班。

2003年，参演Miramax执导，安东尼·霍普金斯主演的电影《人性污点》，片中饰演了角色ColemanSilk的青年时代。这个一生都无法认同自己种族身份的角色让具有相同种族背景的温特沃斯产生了共鸣，因此他的表演得到了评论界一致肯定。

从2003年初至2004年底，温特沃斯处于失业状态。这段时间，他做着剧院的杂工。2004年，参演电影短片《TheHour》。

2005年到2009年期间，主演电视剧《越狱》。在这部反映家庭、勇气的剧集中，温特沃斯扮演的角色MichaelScofield机智、冷静、情深意重地游走在黑人与白人两派之间，有条不紊地实施着越狱计划，迅速为观众所熟悉。2009年，米勒还客串了《恶搞之家》第7季。

2010年，与米拉·乔沃维奇共同主演电影《生化危机4：来生》。

2012年，为朴赞郁执导、科林·费斯、妮可·基德曼主演的电影《斯托克》撰写剧本。

2013年，出演《生化奇兵》，片中饰演一个反面角色。

2014年，出演惊悚电影《阁楼》。参演DC漫改美剧《闪电侠》中的寒冷队长。

2016年，在DC漫改美剧《明日传奇》中饰演寒冷队长。

温特沃斯-米勒执笔剧本，主人公是一对看似温婉的年轻母子，但在他们的阁楼上却有不可见人秘密的《绝望之室》

2013年8月21日，温特沃斯·米勒因反对俄罗斯恐同法律，拒绝出席圣彼得堡市国际电影节，并公开宣布出柜。

美国金球奖

• 2006第63届电视类-剧情类剧集最佳男主角越狱（提名）

土星奖

• 2006第32届最佳电视男主角越狱（提名）

青少年选择奖

• 2008第10届最佳动作冒险TV男演员越狱（提名）
• 2007第9届最佳剧情TV男演员越狱（提名）
• 2006第8届最佳突破TV明星越狱（提名）
• 2006第8届最佳TV男演员越狱（提名）

温特沃斯·米勒私下是文艺范，爱阅读，对人平和，留心观察周边的事物，为自己的剧作梦想执着地努力。